Después de interpretar pequeños papeles en series de televisión, hizo su debut en la gran pantalla con la película independiente Jolene en 2008. En 2011, la popularidad de Chastain se disparó gracias a su trabajo en siete películas diferentes.
Por su actuación en Criadas y señoras (The Help, 2011) fue candidata al Oscar, al Globo de Oro, al BAFTA y al premio del Sindicato de Actores de Cine como mejor actriz de reparto. En 2012, la revista Time la recogió en su lista de las 100 personas más influyentes del mundo.
Sus papeles en el thriller militar La noche más oscura (Zero Dark Thirty, 2012) y la cinta de terror Mamá (2013) llevaron al crítico estadounidense Richard Roeper a describirla como "una de las mejores actrices de su generación". Gracias a La noche más oscura se hizo con el Globo de Oro a la mejor actriz de drama y optó al premio Oscar a la mejor actriz protagonista. En el año 2017 interpretó a Molly Bloom, antigua esquiadora y organizadora de partidas de poker, en Molly's Game, donde su interpretación fue recibida con buenas críticas.
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