En 2009 debutó como actriz en la obra Roaring Trade en el Soho Theatre. En ese mismo año comienza a trabajar para cine y televisión. En 2011 participó en la película La dama de hierro (The Iron Lady), de Phyllida Lloyd. En 2015 actuó en ocho capítulos de la serie británica Broadchurch (2013-2017).
Además de actuar, Waller-Bridge es escritora. Sus trabajos incluyen las series Killing Eve, Crashing y Fleabag. En estas dos últimas también es la protagonista. En 2018 interpretó al droide L3-37 en la película Solo: A Star Wars Story, de la saga de películas de Star Wars. En marzo de 2019, HBO le encargó el desarrollo de la serie Run, creada por ella misma y Vicky Jones, y protagonizada por Domhnall Gleeson y Merritt Wever.
En 2021, fue coguionista de Sin tiempo para morir (No Time to Die), de Cary Fukunaga, que cuenta con Daniel Craig en su quinta y última actuación como James Bond.
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